Святитель Иона родился в Костромской земле, близ Солигалича. В 12 лет он принял монашество в одном из местных монастырей, а затем перешел в Московский Симонов монастырь, где стал исполнять различные послушания. Святитель Фотий, митрополит Московский, зайдя как-то во время посещения Симонова монастыря в пекарню, нашел в ней уснувшего от многих трудов Иону, правая рука которого согнута в благословляющем жесте. Приказав не будить спящего, митрополит предсказал, что монах этот будет Святителем и многих наставит на путь истинный.
В 1431 г. Иона был поставлен епископом на Рязанскую и Муромскую кафедру и почти сразу же, в 1432 г., был именован нареченным в Святейшую митрополию Русскую. Для посвящения митрополита ему следовало выехать в Константинополь, но его остановила разгоревшаяся междоусобная борьба за великокняжеский престол между внуком Димитрия Донского Василием Васильевичем, получившим престол по наследству в 1425 г., и его дядей, звенигородским князем Юрием Дмитриевичем, претендующим на престол по обычаям старины.
Между тем литовский князь Свидригайло в обход Москвы послал к патриарху для посвящения в митрополиты Смоленского епископа Герасима. Но недолго тот оставался во главе Русской церкви. В 1435 г. тем же Свидригайло, обвинившим его в измене, он был сожжен в Витебске. Казалось, что никакого соперника у Ионы теперь не должно быть, но, прибыв в столицу Византии, он узнал, что на Русскую митрополию уже поставлен ловкий и хитрый грек Исидор.
Прибыв в Москву, Исидор тотчас засобирался на Флорентийский собор, выставляемый им как Вселенский. На Соборе Исидор более других выступал за унию и за такое усердие был даже назначен папским кардиналом. Возвратившись в Москву, он вместо Вселенского патриарха стал поминать на богослужениях Римского Папу! Не растерялся, кажется, один только Василий Васильевич. Назвав Исидора лютым волком, а не пастырем, он повелел заключить его в монастырь под стражу.
Не прекратившаяся к тому времени междоусобная борьба несколько отвлекла великого князя от насущных церковных дел. Однако позднее, в 1448 г., когда уже окончательно стало ясно, что Константинопольский патриарх согласился на унию, он решил созвать в Москве церковный Собор для защиты православия. На нем митрополитом всея Руси избрали Иону.
Заняв уже на вполне законных основаниях престол митрополита, Иона, всецело стоявший на стороне Василия Васильевича, стал с еще большим усердием помогать ему справляться с шемякинской смутой. Он собрал против Шемяки Собор и подверг его отлучению. К пастве же Иона обратился с грозным посланием, что не будет никому его благословения, если не примут власти великого князя. В своих увещевательных грамотах он подчеркивал, что Василий Васильевич борется за общерусское дело, в то время как враги его являются пособниками татар.
В 1451 г., когда ногайский хан подступил к Москве, Иона решил совершить крестный ход вокруг города. Заметив в пути престарелого монаха Чудова монастыря Антония, он и его попросил молиться о спасении Москвы. «Услышала Царица Небесная молитвы твои, — отвечал Ионе Антоний, — враги будут побеждены». Предсказание старца сбылось. В рядах татар произошло смятение, и они в неведомом страхе убрались от Москвы.
Заботясь о пастве, Иона рассылал по епархиям учительные грамоты, в которых назидал прихожан помнить о спасении души, быть милосердными и строго блюсти заповеди Божии. По отношению к подчиненному ему духовенству Иона выказывал необыкновенную строгость. Указывая на величие священнического сана, он призывал клириков к достойному пастырскому служению и, не колеблясь, отрешал от сана даже за малые погрешности против церковных правил. Известно, что и св. Пафнутий Боровский однажды попал ему под горячую руку.
За благочестивую жизнь наделен был Иона Господом даром чудотворения. Так, по молитве его исцелилась от тяжелой болезни дочь великого князя. Видя это, один неверный стал говорить, что княжна исцелилась сама по себе. «Сын мой! Не сомневайся ни в чем, ибо невозможное людям возможно Богу», — усовестил его Иона, призвав к себе. Тот, не вняв увещаниям, стал изрекать богохульства. «Пусть свяжется язык твой, — остановил его Иона и предрек: — Вместо девицы, бывшей при смерти, умрешь ты!» И тотчас богохульник упал на землю безгласным…
Таким же строгим оказалось наказание Божие и для одного нерадивого инока. Ему поручено было поить приходящих нищих, но когда к нему обратилась одна вдова, он отослал ее восвояси: «Уйди, теперь еще не время давать пить».
«Брат! Не знаешь, какую оскорбил ты вдову. Она — угодница Божия, — сказал иноку Иона, узнав о его проступке. — За это Господь покарает тебя. Пойди и покайся в грехах своих, ибо настало время тебе умереть...»
Сам святитель отошел к Господу с молитвою на устах 31 марта 1461 г. Готовясь предать душу свою в руки Божии, он благословил великого князя, его потомство и весь русский народ.
В 1472 г. были обретены нетленными его мощи. Установленное в 1472 г. местное празднование митрополиту Ионе в 1547 г. было заменено на общецерковное.
У честных мощей святителя Ионы были явлены многие чудеса исцеления. Рассказывают, в частности, об одном исцелившемся немом Иоанне. Приложившись к честным мощам Ионы, он поцеловал руку святителя. И показалось ему, что рука крепко схватила его за язык. Иоанн закричал от страха и боли. Народ, стоявший рядом, впал в недоумение: отчего немой кричит? Оттого, что разрешился от немоты.